Parfenov AI, Kagramanova AV, Knyazev OV, Khomeriki SG, Kulakov DS. Modern concept of differential diagnosis of colitis: from G.F. Lang to the present day. A review. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2023;95(12):1022–1030. DOI: 10.26442/00403660.2023.12.202496
Современная концепция дифференциальной диагностики колитов: от Г.Ф. Ланга до наших дней
Парфенов А.И., Каграманова А.В., Князев О.В., Хомерики С.Г., Кулаков Д.С. Современная концепция дифференциальной диагностики колитов: от Г.Ф. Ланга до наших дней. Терапевтический архив. 2023;95(12):1022–1030. DOI: 10.26442/00403660.2023.12.202496
Parfenov AI, Kagramanova AV, Knyazev OV, Khomeriki SG, Kulakov DS. Modern concept of differential diagnosis of colitis: from G.F. Lang to the present day. A review. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2023;95(12):1022–1030. DOI: 10.26442/00403660.2023.12.202496
Цель статьи – усовершенствование дифференциальной диагностики специфических и неспецифических воспалительных заболеваний кишечника. В России это научное направление связано с именем Георгия Федоровича Ланга, который в 1901–1902 гг. провел исследование «О язвенном воспалении толстых кишок, вызванном балантидиазом». Этиология специфических колитов связана с заражением паразитами, бактериями и вирусами, которые вызывают воспаление стенки кишечника, диарею, часто с примесью слизи, гноя и крови. Специфический колит (СК) может сопровождаться лихорадкой, болями в животе и тенезмами. Возбудителями бактериального колита обычно служат сальмонеллы, шигеллы, кишечная палочка, Clostridium difficile, Campylobacter jejuni, Yersinia enterocolitica и микобактерии туберкулеза. Вирусный колит вызывают ротавирус, аденовирус, цитомегаловирус и норовирус. Паразитарный колит способны вызывать Entamoeba histolytica и балантидии. У лиц с нетрадиционной сексуальной ориентацией СК могут вызывать инфекции, передаваемые половым путем: Neisseria gonorrhoeae, Chlamydia trachomatis и бледная трепонема, поражающие прямую кишку. Для установления диагноза применяют микроскопию кала, посев и эндоскопию. Посев кала помогает в диагностике бактериального колита у 50% пациентов, а эндоскопические исследования выявляют лишь неспецифические патологические изменения. Дифференциальную диагностику СК следует проводить с иммуновоспалительными заболеваниями кишечника (язвенный колит, болезнь Крона, недифференцированный колит), лучевым колитом и другими ятрогенными поражениями кишечника. Обсуждаются принципы диагностики и терапии воспалительных заболеваний кишечника, сопряженные с разными этиологическими факторами.
The aim of the article is to improve the differential diagnosis of specific and nonspecific inflammatory bowel diseases. In Russia, this scientific direction is associated with the name of G.F. Lang, who performed in 1901–1902 the study „On ulcerative inflammation of the large intestine caused by balantidiasis“. The etiology of specific colitis is associated with infection with parasites, bacteria and viruses that cause inflammation of the intestinal wall, diarrhea, often with an admixture of mucus, pus and blood. Specific colitis (SC) may be accompanied by fever, abdominal pain, and tenesmus. Bacterial colitis is commonly caused by Salmonella, Shigella, Escherichia coli, Clostridium difficile, Campylobacter jejuni, Yersinia enterocolitica, and Mycobacterium tuberculosis. Viral colitis is caused by rotavirus, adenovirus, cytomegalovirus, and norovirus. Parasitic colitis can be caused by Entamoeba histolytica and balantidia. In gay people, SC can cause sexually transmitted infections: Neisseria gonorrhoeae, Chlamydia trachomatis, and treponema pallidum, affecting the rectum. Stool microscopy, culture, and endoscopy are used to establish the diagnosis. Stool culture helps in the diagnosis of bacterial colitis in 50% of patients, and endoscopic studies reveal only nonspecific pathological changes. Differential diagnosis of SC should be carried out with immune-inflammatory bowel diseases (ulcerative colitis, Crohn's disease, undifferentiated colitis), radiation colitis and other iatrogenic bowel lesions. The principles of diagnosis and therapy of inflammatory bowel diseases associated with various etiological factors are discussed.
Keywords: ulcerative colitis, specific and nonspecific immune-inflammatory bowel diseases, pseudomembranous colitis, ischemic colitis
1. Образцов В.П. Болезни желудка, кишек и брюшины. [Киев], 1924 [Obraztsov VP. Bolezni zheludka, kishek i briushiny. [Kiev], 1924 (in Russian)].
2. Hawk WA, Turnbull Jr RB, Schofield PF. Nonspecific ulcerative colitis. Surgery.1969;66(5):953-64.
3. Pontes RM, Muarrek FJ, Strauss E, Guembarowski AM. Hepatic changes in patients with nonspecific ulcerative colitis. Arq Gastroenterol. 1995;32(2):48-53 (in Portuguese).
4. DuPont HL. Approach to the patient with infectious colitis. Curr Opin Gastroenterol. 2012;28(1):39-46. DOI:10.1097/mog.0b013e32834d3208
5. Ющук Н.Д., Бродов Л.Е. Инфекционные диареи. Русский медицинский журнал. 2001;16:679 [Iushchuk ND, Brodov LE. Infektsionnye diarei. Russkii meditsinskii zhurnal. 2001;16:679 (in Russian)].
6. Higuchi K, Umegaki E, Watanabe T, et al. Present status and strategy of NSAIDs-induced small bowel injury. J Gastroenterol. 2009;44(9):879-88. DOI:10.1007/s00535-009-0102-2
7. Klein M, Linnemann D, Rosenberg J. Non-steroidal anti-inflammatory drug-induced colopathy. BMJ Case Rep. 2011:bcr1020103436. DOI:10.1136/bcr.10.2010.3436
8. Parry CM, Hien TT, Dougan G, et al. Typhoid fever. N Engl J Med. 2002;347(22):1770-82. DOI:10.1056/NEJMra020201
9. Lee JH, Kim JJ, Jung JH, et al. Colonoscopic manifestations of typhoid fever with lower gastrointestinal bleeding. Dig Liver Dis. 2004;36(2):141-6. DOI:10.1016/j.dld.2003.10.013
10. Stanley Jr SL. Amoebiasis. Lancet. 2003;361(9362):1025-34. DOI:10.1016/S0140-6736(03)12830-9
11. Boqvist S, Pettersson H, Svensson A, Andersson Y. Sources of sporadic Yersinia enterocolitica infection in children in Sweden, 2004: a case-control study. Epidemiol Infect. 2009;137(6):897-905. DOI:10.1017/S0950268808001209
12. Sachak T, Arnold MA, Naini BV, et al. Neutropenic enterocolitis: new insights into a deadly entity. Am J Surg Pathol. 2015;39(12):1635-42. DOI:10.1097/PAS.0000000000000517
13. Farooq PD, Urrunaga NH, Tang DM, von Rosenvinge EC. Pseudomembranous colitis. Dis Mon. 2015;61(5):181-206. DOI:10.1016/j.disamonth.2015.01.006
14. Bagdasarian N, Rao K, Malani PN. Diagnosis and treatment of Clostridium difficile in adults: a systematic review. JAMA. 2015;313(4):398-408. DOI:10.1001/jama.2014.17103
15. Leffler DA, Lamont JT. Clostridium difficile Infection. N Engl J Med. 2015;372(16):1539-48. DOI:10.1056/NEJMra1403772
16. Dupont HL. Diagnosis and management of Clostridium difficile infection. Clin Gastroenterol Hepatol. 2013;11(10):1216-23. DOI:10.1016/j.cgh.2013.03.016
17. Sayedy L, Kothari D, Richards RJ. Toxic megacolon associated Clostridium difficile colitis. World J Gastrointest Endosc. 2010;2(8):293-7. DOI:10.4253/wjge.v2.i8.293
18. Baker ME. Acute infectious and inflammatory enterocolitides. Radiol Clin North Am. 2015;53(6):1255-71. DOI:10.1016/j.rcl.2015.06.010
19. Bartlett JG. Clostridium difficile: progress and challenges. Ann N Y Acad Sci. 2010;1213:62-9. DOI:10.1111/j.1749-6632.2010.05863.x
20. Surawicz CM, Brandt LJ, Binion DG, et al. Guidelines for diagnosis, treatment, and prevention of Clostridium difficile infections. Am J Gastroenterol. 2013;108(4):478-98. DOI:10.1038/ajg.2013.4
21. Dignan CR, Greenson JK. Can ischemic colitis be differentiated from C difficile colitis in biopsy specimens? Am J Surg Pathol. 1997;21(6):706-10.
DOI:10.1097/00000478-199706000-00011
22. Ochoa TJ, Cleary TG. Epidemiology and spectrum of disease of Escherichia coli O157. Curr Opin Infect Dis. 2003;16(3):259-63. DOI:10.1097/00001432-200306000-00013
23. Karmali MA, Gannon V, Sargeant JM. Verocytotoxin – producing Escherichia coli (VTEC). Vet Microbiol. 2010;140(3–4):360-70. DOI:10.1016/j.vetmic.2009.04.011
24. Pacheco AR, Sperandio V. Shiga toxin in enterohemorrhagic E. coli: regulation and novel antivirulence strategies. Front Cell Infect Microbiol. 2012;2:81. DOI:10.3389/fcimb.2012.00081
25. Hogenauer Ch, Langner C, Beubler E, et al. Klebsiella oxytoca as a causative organism of antibiotic-associated hemorrhagic colitis. N Engl J Med. 2006;355(23):2418-26. DOI:10.1056/NEJMoa054765
26. Cappell MS. Colonic toxicity of administered drugs and chemicals. Am J Gastroenterol. 2004;99(6):1175-90. DOI:10.1111/j.1572-0241.2004.30192.x
27. FitzGerald JF, Hernandez LO. Ischemic colitis. Clin Colon Rectal Surg. 2015;28(2):93-8. DOI:10.1055/s-0035-1549099
28. Higgins PDR, Davis KJ, Laine L. Systematic review: the epidemiology of ischaemic colitis. Aliment Pharmacol Ther. 2004;19(7):729-38. DOI:10.1111/j.1365-2036.2004.01903.x
29. Elder K, Lashner BA, Al Solaiman F. Clinical approach to colonic ischemia. Cleve Clin J Med. 2009;76(7):401-9. DOI:10.3949/ccjm.76a.08089
30. Zou X, Cao J, Yao Y, et al. Endoscopic findings and clinicopathologic characteristics of ischemic colitis: a report of 85 cases. Dig Dis Sci. 2009;54(9):2009-15.
DOI:10.1007/s10620-008-0579-1
31. Glauser PM, Wermuth P, Cathomas G, et al. Ischemic colitis: clinical presentation, localization in relation to risk factors, and long-term results. World J Surg. 2011;35(11):2549-54. DOI:10.1007/s00268-011-1205-5
32. Маев И.В., Шпектор А.В., Васильева Е.Ю., и др. Новая коронавирусная инфекция COVID-19: экстрапульмональные проявления. Терапевтический архив. 2020;92(8):4-11 [Maev IV, Shpektor AV, Vasilyeva EY, et al. Novel coronavirus infection COVID-19: extrapulmonary manifestations. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2020;92(8):4-11 (in Russian)]. DOI:10.26442/00403660.2020.08.000767
33. Баймаканова Г.Е., Хатьков И.Е., Дудина Г.А., и др. Клинический портрет пациента с COVID-19. Опыт многопрофильной клиники. Терапевтический архив. 2021;93(11):1283-9 [Baimakanova GE, Khatkov IE, Dudina GA, et al. Clinical portrait of a patient with COVID-19. The experience of a multidisciplinary clinic. Terapevticheskii Arkhiv (Ter Arkh.). 2021;93(11):1283-9 (in Russian)]. DOI:10.26442/00403660.2021.11.201191
34. Бахарев С.Д., Новиков А.А., Быкова С.В., Парфенов А.И. Барьерная функция кишечника у больных, перенесших COVID-19 и клостридиальную инфекцию. Тест с зонулином. Материалы 48-й научной сессии ЦНИИ гастроэнтерологии «Детские корни взрослых проблем» (3–4 марта 2022 г.), Москва. Терапевтический архив. 2022;94(2S):295-342 [Bakharev SD, Novikov AA, Bykova SV, Parfenov AI. Barrier function of intestines in patients suffering from COVID-19 and Clostridial infection. Zoulin test. Proceedings of the 48th scientific session of the Central Research Institute of Gastroenterology „Children's roots of adult problems“. 2022 Mar 3–4, Moscow. Terapevticheskii Arkhiv (Ter Arkh.). 2022;94(2S):295-342 (in Russian)]. DOI:10.26442/00403660.2022.02.201385
35. Kulakov D, Knyazev O, Kagramanova A, et al. Zonulin concentration in patients with inflammatory bowel diseases with and without COVID-19 infection. The American Journal of Gastroenterology. 2022;117. DOI:10.14309/01.ajg.0000897636.88746.ec
________________________________________________
1. Obraztsov VP. Bolezni zheludka, kishek i briushiny. [Kiev], 1924 (in Russian).
2. Hawk WA, Turnbull Jr RB, Schofield PF. Nonspecific ulcerative colitis. Surgery.1969;66(5):953-64.
3. Pontes RM, Muarrek FJ, Strauss E, Guembarowski AM. Hepatic changes in patients with nonspecific ulcerative colitis. Arq Gastroenterol. 1995;32(2):48-53 (in Portuguese).
4. DuPont HL. Approach to the patient with infectious colitis. Curr Opin Gastroenterol. 2012;28(1):39-46. DOI:10.1097/mog.0b013e32834d3208
5. Iushchuk ND, Brodov LE. Infektsionnye diarei. Russkii meditsinskii zhurnal. 2001;16:679 (in Russian).
6. Higuchi K, Umegaki E, Watanabe T, et al. Present status and strategy of NSAIDs-induced small bowel injury. J Gastroenterol. 2009;44(9):879-88. DOI:10.1007/s00535-009-0102-2
7. Klein M, Linnemann D, Rosenberg J. Non-steroidal anti-inflammatory drug-induced colopathy. BMJ Case Rep. 2011:bcr1020103436. DOI:10.1136/bcr.10.2010.3436
8. Parry CM, Hien TT, Dougan G, et al. Typhoid fever. N Engl J Med. 2002;347(22):1770-82. DOI:10.1056/NEJMra020201
9. Lee JH, Kim JJ, Jung JH, et al. Colonoscopic manifestations of typhoid fever with lower gastrointestinal bleeding. Dig Liver Dis. 2004;36(2):141-6. DOI:10.1016/j.dld.2003.10.013
10. Stanley Jr SL. Amoebiasis. Lancet. 2003;361(9362):1025-34. DOI:10.1016/S0140-6736(03)12830-9
11. Boqvist S, Pettersson H, Svensson A, Andersson Y. Sources of sporadic Yersinia enterocolitica infection in children in Sweden, 2004: a case-control study. Epidemiol Infect. 2009;137(6):897-905. DOI:10.1017/S0950268808001209
12. Sachak T, Arnold MA, Naini BV, et al. Neutropenic enterocolitis: new insights into a deadly entity. Am J Surg Pathol. 2015;39(12):1635-42. DOI:10.1097/PAS.0000000000000517
13. Farooq PD, Urrunaga NH, Tang DM, von Rosenvinge EC. Pseudomembranous colitis. Dis Mon. 2015;61(5):181-206. DOI:10.1016/j.disamonth.2015.01.006
14. Bagdasarian N, Rao K, Malani PN. Diagnosis and treatment of Clostridium difficile in adults: a systematic review. JAMA. 2015;313(4):398-408. DOI:10.1001/jama.2014.17103
15. Leffler DA, Lamont JT. Clostridium difficile Infection. N Engl J Med. 2015;372(16):1539-48. DOI:10.1056/NEJMra1403772
16. Dupont HL. Diagnosis and management of Clostridium difficile infection. Clin Gastroenterol Hepatol. 2013;11(10):1216-23. DOI:10.1016/j.cgh.2013.03.016
17. Sayedy L, Kothari D, Richards RJ. Toxic megacolon associated Clostridium difficile colitis. World J Gastrointest Endosc. 2010;2(8):293-7. DOI:10.4253/wjge.v2.i8.293
18. Baker ME. Acute infectious and inflammatory enterocolitides. Radiol Clin North Am. 2015;53(6):1255-71. DOI:10.1016/j.rcl.2015.06.010
19. Bartlett JG. Clostridium difficile: progress and challenges. Ann N Y Acad Sci. 2010;1213:62-9. DOI:10.1111/j.1749-6632.2010.05863.x
20. Surawicz CM, Brandt LJ, Binion DG, et al. Guidelines for diagnosis, treatment, and prevention of Clostridium difficile infections. Am J Gastroenterol. 2013;108(4):478-98. DOI:10.1038/ajg.2013.4
21. Dignan CR, Greenson JK. Can ischemic colitis be differentiated from C difficile colitis in biopsy specimens? Am J Surg Pathol. 1997;21(6):706-10.
DOI:10.1097/00000478-199706000-00011
22. Ochoa TJ, Cleary TG. Epidemiology and spectrum of disease of Escherichia coli O157. Curr Opin Infect Dis. 2003;16(3):259-63. DOI:10.1097/00001432-200306000-00013
23. Karmali MA, Gannon V, Sargeant JM. Verocytotoxin – producing Escherichia coli (VTEC). Vet Microbiol. 2010;140(3–4):360-70. DOI:10.1016/j.vetmic.2009.04.011
24. Pacheco AR, Sperandio V. Shiga toxin in enterohemorrhagic E. coli: regulation and novel antivirulence strategies. Front Cell Infect Microbiol. 2012;2:81. DOI:10.3389/fcimb.2012.00081
25. Hogenauer Ch, Langner C, Beubler E, et al. Klebsiella oxytoca as a causative organism of antibiotic-associated hemorrhagic colitis. N Engl J Med. 2006;355(23):2418-26. DOI:10.1056/NEJMoa054765
26. Cappell MS. Colonic toxicity of administered drugs and chemicals. Am J Gastroenterol. 2004;99(6):1175-90. DOI:10.1111/j.1572-0241.2004.30192.x
27. FitzGerald JF, Hernandez LO. Ischemic colitis. Clin Colon Rectal Surg. 2015;28(2):93-8. DOI:10.1055/s-0035-1549099
28. Higgins PDR, Davis KJ, Laine L. Systematic review: the epidemiology of ischaemic colitis. Aliment Pharmacol Ther. 2004;19(7):729-38. DOI:10.1111/j.1365-2036.2004.01903.x
29. Elder K, Lashner BA, Al Solaiman F. Clinical approach to colonic ischemia. Cleve Clin J Med. 2009;76(7):401-9. DOI:10.3949/ccjm.76a.08089
30. Zou X, Cao J, Yao Y, et al. Endoscopic findings and clinicopathologic characteristics of ischemic colitis: a report of 85 cases. Dig Dis Sci. 2009;54(9):2009-15.
DOI:10.1007/s10620-008-0579-1
31. Glauser PM, Wermuth P, Cathomas G, et al. Ischemic colitis: clinical presentation, localization in relation to risk factors, and long-term results. World J Surg. 2011;35(11):2549-54. DOI:10.1007/s00268-011-1205-5
32. Maev IV, Shpektor AV, Vasilyeva EY, et al. Novel coronavirus infection COVID-19: extrapulmonary manifestations. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2020;92(8):4-11 (in Russian). DOI:10.26442/00403660.2020.08.000767
33. Baimakanova GE, Khatkov IE, Dudina GA, et al. Clinical portrait of a patient with COVID-19. The experience of a multidisciplinary clinic. Terapevticheskii Arkhiv (Ter Arkh.). 2021;93(11):1283-9 (in Russian). DOI:10.26442/00403660.2021.11.201191
34. Bakharev SD, Novikov AA, Bykova SV, Parfenov AI. Barrier function of intestines in patients suffering from COVID-19 and Clostridial infection. Zoulin test. Proceedings of the 48th scientific session of the Central Research Institute of Gastroenterology „Children's roots of adult problems“. 2022 Mar 3–4, Moscow. Terapevticheskii Arkhiv (Ter Arkh.). 2022;94(2S):295-342 (in Russian). DOI:10.26442/00403660.2022.02.201385
35. Kulakov D, Knyazev O, Kagramanova A, et al. Zonulin concentration in patients with inflammatory bowel diseases with and without COVID-19 infection. The American Journal of Gastroenterology. 2022;117. DOI:10.14309/01.ajg.0000897636.88746.ec
1ГБУЗ «Московский клинический научно-практический центр им. А.С. Логинова» Департамента здравоохранения г. Москвы, Москва, Россия; 2ГБУ «Научно-исследовательский институт организации здравоохранения и медицинского менеджмента» Департамента здравоохранения г. Москвы, Москва, Россия; 3ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр колопроктологии им. А.Н. Рыжих» Минздрава России, Москва, Россия
*asfold@mail.ru
________________________________________________
Asfold I. Parfenov*1, Anna V. Kagramanova1,2, Oleg V. Knyazev1,3, Sergey G. Khomeriki1, Dmitrii S. Kulakov1,2
1Loginov Moscow Clinical Scientific Center, Moscow, Russia; 2Research Institute of Healthcare Organization and Medical Management, Moscow, Russia; 3Ryzhikh National Medical Research Centre for Coloproctology, Moscow, Russia
*asfold@mail.ru