Материалы доступны только для специалистов сферы здравоохранения. Авторизуйтесь или зарегистрируйтесь.
Динамика антибиотикорезистентности инфекции Helicobacter pylori в Москве
© ООО «КОНСИЛИУМ МЕДИКУМ», 2025 г.
________________________________________________
Maev IV, Andreev DN, Fomenko AK, Podporin MS, Lyamina SV, Zaborovsky AV, Khimina IN, Cheremushkin SV, Bagdasarian AS, Cheremushkina NV, Lobanova EG, Tsarev VN, Zayratyants OV. Trends of antibiotic resistance of Helicobacter pylori in Moscow. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2025;97(2):163–168. DOI: 10.26442/00403660.2025.02.203193
Материалы доступны только для специалистов сферы здравоохранения. Авторизуйтесь или зарегистрируйтесь.
Материалы и методы. В рамках клинико-лабораторного исследования с 2015 по 2024 г. проанализировано 123 гастробиопсийных образца, полученных от H. pylori-инфицированных пациентов. Верификацию инфицированности H. pylori проводили с помощью быстрого уреазного теста, а также 13С-уреазного дыхательного теста. В основе реализации методики микробиологического исследования использована техника бактериологического анализа в условиях анаэробного культивирования. После процесса идентификации чистой культуры проводили определение ее чувствительности к 4 антибактериальным препаратам (амоксициллину – AMC, кларитромицину – CLR, метронидазолу – MET, тетрациклину – TET) диско-диффузионным методом.
Результаты. Согласно полученным данным резистентность к AMC в общем пуле (n=123) исследуемых образцов составила 4,88%, CLR – 16,26%, TET – 3,25%, MET – 46,34%. Двойная резистентность штаммов к CLR и MET выявлена в 4,06% случаев. При анализе штаммов, собранных в период 2015–2019 гг. (n=28), резистентность к AMC составила 0,0%, CLR – 10,71%, TET – 0,0%, MET – 50,0%. В свою очередь, структура антибиотикорезистентности штаммов, собранных в период 2020–2024 гг. (n=95), оказалась представлена следующим образом: AMC – 6,32%, CLR – 17,89%, TET – 4,21%, MET – 45,26%.
Заключение. Наблюдается постепенная тенденция к росту резистентности инфекции H. pylori к таким антибактериальным препаратам, как AMC, CLR и TET, в Москве, что согласуется с данными других исследователей. Этот негативный тренд со временем может привести к снижению эффективности используемых в настоящее время схем эрадикационной терапии в России.
Ключевые слова: Helicobacter pylori, резистентность, чувствительность, амоксициллин, кларитромицин, метронидазол, тетрациклин
________________________________________________
Aim. To determine the trends of primary antibiotic resistance of Helicobacter pylori strains isolated from patients living in Moscow.
Materials and methods. As part of a clinical and laboratory study, 123 gastric biopsy specimens from H. pylori-infected patients were analyzed from 2015 to 2024. H. pylori infection was verified by a rapid urease test and a 13C-urease breath test. The anaerobic culture technique was used. After identifying a pure culture, its susceptibility to four antibacterial agents (amoxicillin – AMC, clarithromycin – CLR, metronidazole – MET, tetracycline – TET) was determined by the disc diffusion method.
Results. According to the data, the resistance in the overall pool (n=123) of the test samples to AMC was 4.88%, CLR 16.26%, TET 3.25%, and MET 46.34%. Dual resistance to CLR and MET was detected in 4.06% of strains. Among strains collected from 2015 to 2019 (n=28), resistance to AMC was 0.0%, CLR 10.71%, TET 0.0%, and MET 50.0%. The structure of antibiotic resistance of strains collected from 2020 to 2024 (n=95) was as follows: AMC – 6.32%, CLR – 17.89%, TET – 4.21%, MET – 45.26%.
Conclusion. There is a gradual tendency to increase the resistance of H. pylori to antibacterial agents such as AMC, CLR, and TET in Moscow, which is consistent with the data of other studies. This negative trend may eventually lead to decreased effectiveness of currently used eradication therapy regimens in Russia.
Keywords: Helicobacter pylori, resistance, susceptibility, amoxicillin, clarithromycin, metronidazole, tetracycline
2. Malfertheiner P, Megraud F, Rokkas T, et al. Management of Helicobacter pylori infection: the Maastricht VI/Florence consensus report. Gut. 2022:gutjnl-2022-327745. DOI:10.1136/gutjnl-2022-327745
3. Li Y, Choi H, Leung K, et al. Global prevalence of Helicobacter pylori infection between 1980 and 2022: A systematic review and meta-analysis. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2023;8(6):553-64. DOI:10.1016/S2468-1253(23)00070-5
4. Okubo M, Tahara T, Shibata T, et al. Changes in gastric mucosal patterns seen by magnifying NBI during H. pylori eradication. J Gastroenterol. 2011;46(2):175-82. DOI:10.1007/s00535-010-0335-0
5. Lee YC, Chen TH, Chiu HM, et al. The benefit of mass eradication of Helicobacter pylori infection: A community-based study of gastric cancer prevention. Gut. 2013;62(5):676-82. DOI:10.1136/gutjnl-2012-302240
6. Андреев Д.Н., Маев И.В., Кучерявый Ю.А. Резистентность Helicobacter pylori в Российской Федерации: метаанализ исследований за последние 10 лет. Терапевтический архив. 2020;92(11):24-30 [Andreev DN, Maev IV, Kucheryavyy YA. Helicobacter pylori resistance in the Russian Federation: A meta-analysis of studies over the past 10 years. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2020;92(11):24-30 (in Russian)]. DOI:10.26442/00403660.2020.11.000795
7. Маев И.В., Андреев Д.Н., Бордин Д.С., и др. Резистентность Helicobacter pylori к кларитромицину в Российской Федерации. Эффективная фармакотерапия. 2020;16(30):16-22 [Mayev IV, Andreyev DN, Bordin DS, et al. Helicobacter pylori resistance to clarithromycin in the Russian Federation. Effective Pharmacotherapy. 2020;16(30):16-22 (in Russian)]. DOI:10.33978/2307-3586-2020-16-30-16-22
8. Grau S, Echeverria-Esnal D, Gómez-Zorrilla S, et al. Evolution of antimicrobial consumption during the first wave of COVID-19 pandemic. Antibiotics (Basel). 2021;10(2):132. DOI:10.3390/antibiotics10020132
9. Lucien MAB, Canarie MF, Kilgore PE, et al. Antibiotics and antimicrobial resistance in the COVID-19 era: Perspective from resource-limited settings. Int J Infect Dis. 2021;104:250-4. DOI:10.1016/j.ijid.2020.12.087
10. Захаренков И.А., Рачина С.А., Козлов В.С., Белькова Ю.А. Потребление системных антибиотиков в России в 2017–2021 гг.: основные тенденции. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2022;24(3):220-5 [Zakharenkov IA, Rachina SA, Kozlov RS, Belkova YuA. Consumption of systemic antibiotics in the Russian Federation in 2017–2021. Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy. 2022;24(3):220-5 (in Russian)]. DOI:10.36488/cmac.2022.3.220-225
11. Bodunova N, Tsapkova L, Polyakova V, et al. Genetic markers of Helicobacter pylori resistance to clarithromycin and levofloxacin in Moscow, Russia. Curr Issues Mol Biol. 2024;46(7):6665-74. DOI:10.3390/cimb46070397
12. Куприянова Е.А., Абдулхаков С.Р., Исмагилова Р.К., и др. Распространенность мутаций, определяющих формирование резистентности Helicobacter pylori к антибактериальным препаратам, в городе Казани. Терапевтический архив. 2024;96(8):739-43 [Kupriyanova EA, Abdulkhakov SR, Ismagilova RK, et al. The prevalence of mutations underlying development of Helicobacter pylori resistance to antibiotics in Kazan. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2024;96(8):739-43 (in Russian)]. DOI:10.26442/00403660.2024.08.202813
13. Liou JM, Malfertheiner P, Smith SI, et al. 40 years after the discovery of Helicobacter pylori: Towards elimination of H. pylori for gastric cancer prevention. Lancet. 2024;403(10444):2570-2. DOI:10.1016/S0140-6736(24)01171-1
14. Bordin DS, Voynovan IN, Andreev DN, Maev IV. Current Helicobacter pylori diagnostics. Diagnostics (Basel). 2021;11(8):1458. DOI:10.3390/diagnostics11081458
15. Sleisenger and Fordtran’s gastrointestinal and liver disease: Pathophysiology, diagnosis, management. Ed. by M Feldman, LS Friedman, LJ Brandt. 11th ed. Philadelphia: Saunders, 2020.
16. Burz C, Pop V, Silaghi C, et al. Helicobacter pylori Infection in patients with gastric cancer: A 2024 update. Cancers (Basel). 2024;16(11):1958. DOI:10.3390/cancers16111958
17. Gisbert JP, McNicholl AG. Optimization strategies aimed to increase the efficacy of H. pylori eradication therapies. Helicobacter. 2017;22(4). DOI:10.1111/hel.12392
18. Ивашкин В.Т., Лапина Т.Л., Маев И.В., и др. Клинические рекомендации Российской гастроэнтерологической ассоциации, Научного сообщества по содействию клиническому изучению микробиома человека, Российского общества профилактики неинфекционных заболеваний, Межрегиональной ассоциации по клинической микробиологии и антимикробной химиотерапии по диагностике и лечению H. pylori у взрослых. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2022;32(6):72-93 [Ivashkin VT, Lapina TL, Maev IV, et al. Clinical Practice Guidelines of Russian Gastroenterological Association, Scientific Society for the Clinical Study of Human Microbiome, Russian Society for the Prevention of Non-Communicable Diseases, Interregional Association for Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy for H. pylori Diagnostics and Treatment in Adults. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2022;32(6):72-93 (in Russian)]. DOI:10.22416/1382-4376-2022-32-6-72-93
19. Hayashi S, Sugiyama T, Amano K, et al. Effect of rebamipide, a novel antiulcer agent, on Helicobacter pylori adhesion to gastric epithelial cells. Antimicrob Agents Chemother. 1998;42(8):1895-9. PMID:9687380
20. Lee KH, Kim JY, Kim WK, et al. Protective effect of rebamipide against Helicobacter pylori-CagA-induced effects on gastric epithelial cells. Dig Dis Sci. 2011;56(2):441-8. DOI:10.1007/s10620-010-1299-x
21. Nishizawa T, Nishizawa Y, Yahagi N, et al. Effect of supplementation with rebamipide for Helicobacter pylori eradication therapy: A systematic review and meta-analysis. J Gastroenterol Hepatol. 2014;29 (Suppl. 4):20-4. DOI:10.1111/jgh.12769
22. Andreev DN, Maev IV, Dicheva DT. Efficiency of the inclusion of rebamipide in the eradication therapy for Helicobacter pylori infection: Meta-analysis of randomized controlled studies. J Clin Med. 2019;8(9):1498. DOI:10.3390/jcm8091498
23. Андреев Д.Н., Маев И.В., Бордин Д.С., и др. Эффективность включения ребамипида в схемы эрадикационной терапии инфекции Helicobacter pylori в России: метаанализ контролируемых исследований. Consilium Medicum. 2022;24(5):333-8 [Andreev DN, Maev IV, Bordin DS, et al. Effectiveness of Rebamipide as a part of the Helicobacter pylori eradication therapy in Russia: A meta-analysis of controlled trials. Consilium Medicum. 2022;24(5):333-8 (in Russian)]. DOI:10.26442/20751753.2022.5.201863
24. Ивашкин В.Т., Маев И.В., Лапина Т.Л., и др. H. pylori-ассоциированный, постэрадикационный и негеликобактерный гастриты: алгоритм диагностики и лечения (обзор литературы и резолюция Совета экспертов Российской гастроэнтерологической ассоциации). Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2024;34(3):7-23 [Ivashkin VT, Maev IV, Lapina TL, et al. H. pylori-associated gastritis, gastritis after H. pylori eradication and H. pylori-negative gastritis: Algorithm of diagnosis and treatment (literature review and resolution of the expert panel of the Russian Gastroenterological Association). Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2024;34(3):7-23 (in Russian)]. DOI:10.22416/1382-4376-2024-34-3-7-23
25. Maev IV, Andreev DN, Kucheryavyi YA, Dicheva DT. Host factors influencing the eradication rate of Helicobacter pylori. World Applied Sciences Journal. 2014;30(30):134-40. DOI:10.5829/idosi.wasj.2014.30.mett.61
26. Маев И.В., Самсонов А.А., Андреев Д.Н., и др. Современные аспекты диагностики и лечения инфекции Helicobacter pylori (по материалам Консенсуса Маастрихт IV, Флоренция, 2010). Медицинский совет. 2012;(8):10-9 [Maev IV, Samsonov AA, Andreev DN, et al. Sovremennye aspekty diagnostiki i lecheniia infektsii Helicobacter pylori (po materialam Konsensusa Maastrikht IV, Florentsiia, 2010). Meditsinskiy Sovet. 2012;(8):10-9 (in Russian)].
27. Маев И.В., Кучерявый Ю.А., Андреев Д.Н. Антибиотикорезистентность Helicobacter pylori: от клинического значения до молекулярных механизмов. Лечащий врач. 2014;(2):34-9 [Maev IV, Kucheryavyi YuA, Andreev DN. Helicobacter pylori antibiotic resistance: From clinical significance to molecular mechanisms. Lechaschi Vrach. 2014;(2):34-9 (in Russian)].
28. Sholeh M, Khoshnood S, Azimi T, et al. The prevalence of clarithromycin-resistant Helicobacter pylori isolates: A systematic review and meta-analysis. Peer J. 2023;11:e15121. DOI:10.7717/peerj.15121
________________________________________________
1. Bordin D, Morozov S, Plavnik R, et al. Helicobacter pylori infection prevalence in ambulatory settings in 2017–2019 in Russia: The data of real-world national multicenter trial. Helicobacter. 2022;27(5):e12924. DOI:10.1111/hel.12924
2. Malfertheiner P, Megraud F, Rokkas T, et al. Management of Helicobacter pylori infection: the Maastricht VI/Florence consensus report. Gut. 2022:gutjnl-2022-327745. DOI:10.1136/gutjnl-2022-327745
3. Li Y, Choi H, Leung K, et al. Global prevalence of Helicobacter pylori infection between 1980 and 2022: A systematic review and meta-analysis. Lancet Gastroenterol Hepatol. 2023;8(6):553-64. DOI:10.1016/S2468-1253(23)00070-5
4. Okubo M, Tahara T, Shibata T, et al. Changes in gastric mucosal patterns seen by magnifying NBI during H. pylori eradication. J Gastroenterol. 2011;46(2):175-82. DOI:10.1007/s00535-010-0335-0
5. Lee YC, Chen TH, Chiu HM, et al. The benefit of mass eradication of Helicobacter pylori infection: A community-based study of gastric cancer prevention. Gut. 2013;62(5):676-82. DOI:10.1136/gutjnl-2012-302240
6. Andreev DN, Maev IV, Kucheryavyy YA. Helicobacter pylori resistance in the Russian Federation: A meta-analysis of studies over the past 10 years. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2020;92(11):24-30 (in Russian). DOI:10.26442/00403660.2020.11.000795
7. Mayev IV, Andreyev DN, Bordin DS, et al. Helicobacter pylori resistance to clarithromycin in the Russian Federation. Effective Pharmacotherapy. 2020;16(30):16-22 (in Russian). DOI:10.33978/2307-3586-2020-16-30-16-22
8. Grau S, Echeverria-Esnal D, Gómez-Zorrilla S, et al. Evolution of antimicrobial consumption during the first wave of COVID-19 pandemic. Antibiotics (Basel). 2021;10(2):132. DOI:10.3390/antibiotics10020132
9. Lucien MAB, Canarie MF, Kilgore PE, et al. Antibiotics and antimicrobial resistance in the COVID-19 era: Perspective from resource-limited settings. Int J Infect Dis. 2021;104:250-4. DOI:10.1016/j.ijid.2020.12.087
10. Zakharenkov IA, Rachina SA, Kozlov RS, Belkova YuA. Consumption of systemic antibiotics in the Russian Federation in 2017–2021. Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy. 2022;24(3):220-5 (in Russian). DOI:10.36488/cmac.2022.3.220-225
11. Bodunova N, Tsapkova L, Polyakova V, et al. Genetic markers of Helicobacter pylori resistance to clarithromycin and levofloxacin in Moscow, Russia. Curr Issues Mol Biol. 2024;46(7):6665-74. DOI:10.3390/cimb46070397
12. Kupriyanova EA, Abdulkhakov SR, Ismagilova RK, et al. The prevalence of mutations underlying development of Helicobacter pylori resistance to antibiotics in Kazan. Terapevticheskii Arkhiv (Ter. Arkh.). 2024;96(8):739-43 (in Russian). DOI:10.26442/00403660.2024.08.202813
13. Liou JM, Malfertheiner P, Smith SI, et al. 40 years after the discovery of Helicobacter pylori: Towards elimination of H. pylori for gastric cancer prevention. Lancet. 2024;403(10444):2570-2. DOI:10.1016/S0140-6736(24)01171-1
14. Bordin DS, Voynovan IN, Andreev DN, Maev IV. Current Helicobacter pylori diagnostics. Diagnostics (Basel). 2021;11(8):1458. DOI:10.3390/diagnostics11081458
15. Sleisenger and Fordtran’s gastrointestinal and liver disease: Pathophysiology, diagnosis, management. Ed. by M Feldman, LS Friedman, LJ Brandt. 11th ed. Philadelphia: Saunders, 2020.
16. Burz C, Pop V, Silaghi C, et al. Helicobacter pylori Infection in patients with gastric cancer: A 2024 update. Cancers (Basel). 2024;16(11):1958. DOI:10.3390/cancers16111958
17. Gisbert JP, McNicholl AG. Optimization strategies aimed to increase the efficacy of H. pylori eradication therapies. Helicobacter. 2017;22(4). DOI:10.1111/hel.12392
18. Ivashkin VT, Lapina TL, Maev IV, et al. Clinical Practice Guidelines of Russian Gastroenterological Association, Scientific Society for the Clinical Study of Human Microbiome, Russian Society for the Prevention of Non-Communicable Diseases, Interregional Association for Clinical Microbiology and Antimicrobial Chemotherapy for H. pylori Diagnostics and Treatment in Adults. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2022;32(6):72-93 (in Russian). DOI:10.22416/1382-4376-2022-32-6-72-93
19. Hayashi S, Sugiyama T, Amano K, et al. Effect of rebamipide, a novel antiulcer agent, on Helicobacter pylori adhesion to gastric epithelial cells. Antimicrob Agents Chemother. 1998;42(8):1895-9. PMID:9687380
20. Lee KH, Kim JY, Kim WK, et al. Protective effect of rebamipide against Helicobacter pylori-CagA-induced effects on gastric epithelial cells. Dig Dis Sci. 2011;56(2):441-8. DOI:10.1007/s10620-010-1299-x
21. Nishizawa T, Nishizawa Y, Yahagi N, et al. Effect of supplementation with rebamipide for Helicobacter pylori eradication therapy: A systematic review and meta-analysis. J Gastroenterol Hepatol. 2014;29 (Suppl. 4):20-4. DOI:10.1111/jgh.12769
22. Andreev DN, Maev IV, Dicheva DT. Efficiency of the inclusion of rebamipide in the eradication therapy for Helicobacter pylori infection: Meta-analysis of randomized controlled studies. J Clin Med. 2019;8(9):1498. DOI:10.3390/jcm8091498
23. Andreev DN, Maev IV, Bordin DS, et al. Effectiveness of Rebamipide as a part of the Helicobacter pylori eradication therapy in Russia: A meta-analysis of controlled trials. Consilium Medicum. 2022;24(5):333-8 (in Russian). DOI:10.26442/20751753.2022.5.201863
24. Ivashkin VT, Maev IV, Lapina TL, et al. H. pylori-associated gastritis, gastritis after H. pylori eradication and H. pylori-negative gastritis: Algorithm of diagnosis and treatment (literature review and resolution of the expert panel of the Russian Gastroenterological Association). Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2024;34(3):7-23 (in Russian). DOI:10.22416/1382-4376-2024-34-3-7-23
25. Maev IV, Andreev DN, Kucheryavyi YA, Dicheva DT. Host factors influencing the eradication rate of Helicobacter pylori. World Applied Sciences Journal. 2014;30(30):134-40. DOI:10.5829/idosi.wasj.2014.30.mett.61
26. Maev IV, Samsonov AA, Andreev DN, et al. Sovremennye aspekty diagnostiki i lecheniia infektsii Helicobacter pylori (po materialam Konsensusa Maastrikht IV, Florentsiia, 2010). Meditsinskiy Sovet. 2012;(8):10-9 (in Russian).
27. Maev IV, Kucheryavyi YuA, Andreev DN. Helicobacter pylori antibiotic resistance: From clinical significance to molecular mechanisms. Lechaschi Vrach. 2014;(2):34-9 (in Russian).
28. Sholeh M, Khoshnood S, Azimi T, et al. The prevalence of clarithromycin-resistant Helicobacter pylori isolates: A systematic review and meta-analysis. Peer J. 2023;11:e15121. DOI:10.7717/peerj.15121
1ФГБОУ ВО «Российский университет медицины» Минздрава России, Москва, Россия;
2ГБУЗ «Консультативно-диагностический центр №6» Департамента здравоохранения г. Москвы, Москва, Россия;
3ЧУЗ «Клиническая больница "РЖД-Медицина" им. Н.А. Семашко», Москва, Россия;
4ФГБУ «Поликлиника №5» Управления делами Президента РФ, Москва, Россия
*dna-mit8@mail.ru
________________________________________________
Igor V. Maev1, Dmitry N. Andreev*1, Aleksei K. Fomenko1, Mikhail S. Podporin1, Svetlana V. Lyamina1, Andrew V. Zaborovsky1, Irina N. Khimina2, Sergei V. Cheremushkin1,3, Armine S. Bagdasarian4, Natalia V. Cheremushkina1, Elena G. Lobanova1, Victor N. Tsarev1, Oleg V. Zayratyants1
1Russian University of Medicine, Moscow, Russia;
2Consultative and Diagnostic Center No. 6, Moscow, Russia;
3Semashko Russian Railways-Medicine Clinical Hospital, Moscow, Russia;
4Polyclinic No. 5 of the President of the Russian Federation, Moscow, Russia
*dna-mit8@mail.ru