Материалы доступны только для специалистов сферы здравоохранения. Авторизуйтесь или зарегистрируйтесь.
Особенности эндометриальной экспрессии FOX-белков (FOXA1 и FOXA2) у женщин репродуктивного возраста при различной толщине эндометрия
Особенности эндометриальной экспрессии FOX-белков (FOXA1 и FOXA2) у женщин репродуктивного возраста при различной толщине эндометрия
Аганезова Н.В., Аганезов С.С., Гогичашвили К.Э., Артемьева А.С., Нюганен А.О. Особенности эндометриальной экспрессии FOX-белков (FOXA1 и FOXA2) у женщин репродуктивного возраста при различной толщине эндометрия. Гинекология. 2023;25(3):328–336. DOI: 10.26442/20795696.2023.3.202358
© ООО «КОНСИЛИУМ МЕДИКУМ», 2023 г.
© ООО «КОНСИЛИУМ МЕДИКУМ», 2023 г.
________________________________________________
Материалы доступны только для специалистов сферы здравоохранения. Авторизуйтесь или зарегистрируйтесь.
Аннотация
Цель. Оценить экспрессию FOX-белков (FOXA1 и FOXA2) в эндометрии в период «окна имплантации» у женщин с репродуктивными дисфункциями в анамнезе при различной толщине эндометрия.
Материалы и методы. Проведено проспективное когортное сравнительное исследование. В основную группу исследования включены пациентки с «тонким» эндометрием (<7 мм по данным ультразвукового исследования – УЗИ в преовуляторные дни; n=52), в группу сравнения – женщины с нормальной величиной М-эхо (≥7 мм по данным УЗИ; n=62; женщины обеих групп с нарушениями репродукции неясного генеза), в контрольную – 16 здоровых фертильных женщин. Через 6–8 дней после овуляции выполняли аспирационную биопсию эндометрия, а также венепункцию с получением образца периферической крови для определения уровней половых стероидов (эстрадиола – E2 и прогестерона – P). Проводили сочетанное гистологическое и иммуногистохимическое исследование эндометриальных биоптатов.
Результаты. У всех женщин определены овуляторные значения прогестерона – P≥16,1 нмоль/л (6–8-й день после овуляции) и нормоэстрогенемия (Е2, пмоль/л) в крови. Е2/Р являлось сходным во всех группах (p>0,05). У женщин с «тонким» эндометрием достоверно чаще (p<0,05) отмечали выраженную экспрессию FOXA1 при различных гормон-рецепторных характеристиках эндометрия (42%; n=22 из 52) в сравнении со здоровыми участницами (0%; n=0). На 6–8-й день после овуляции сниженная экспрессия FOXA2 в слизистой тела матки достоверно чаще определялась у женщин с «тонким» эндометрием (56%; n=29 из 52), чем при нормальной толщине эндометрия, как у женщин из группы сравнения, так и у здоровых женщин из группы контроля (p<0,05). При обобщенном анализе экспрессии FOX-белков в эндометрии на 6–8-й день после овуляции в целом выявлено, что у каждой 2-й (50%; n=57 из 114) женщины с нарушениями репродукции в анамнезе (при сниженном и нормальном показателе М-эхо) экспрессия протеомных маркеров отличалась от здоровых женщин. В случае «тонкого» эндометрия более чем у 2/3 пациенток (71%; n=37 из 52) выявлены различия эндометриальной экспрессии FOX-белков по сравнению с женщинами без отягощенного репродуктивного анамнеза.
Заключение. У большинства (71%) женщин с «тонким» эндометрием и репродуктивными дисфункциями в анамнезе экспрессия FOX-белков в эндометрии отличалась от контрольной группы. В целом, вероятно, отличные от показателей у здоровых женщин варианты эндометриальной экспрессии FOX-белков у пациенток с репродуктивными дисфункциями неясного генеза являются существенными предикторами репродуктивных неудач. В то же время такой изолированный показатель, как величина М-эхо<7 мм по данным УЗИ, не является абсолютным прогностическим маркером нарушений рецептивности эндометрия.
Ключевые слова: рецептивность эндометрия, рецепторы эстрогенов, рецепторы прогестерона, гипопластический эндометрий, FOX-белки, FOXA1, FOXA2, бесплодие, невынашивание беременности
Materials and methods. The prospective cohort comparative study was conducted. The main group included patients with "thin" endometrium (<7 mm according to ultrasound on preovulatory days; n=52), the comparison group consisted of women with normal endometrial thickness (≥7 mm according to ultrasound; n=62; women of both groups with reproductive dysfunctions of unknown reason), the control group included 16 healthy fertile women. Aspiration biopsy of the endometrium was performed on the 6–8 days after ovulation, as well as venipuncture to obtain a sample of peripheral blood to determine the levels of sex steroids (estradiol – E2 and progesterone – P).
A combined histological and immunohistochemical study of endometrial biopsies was performed.
Results. All women had ovulatory values of progesterone – P≥16.1 nmol/l (6–8 days after ovulation) and normoestrogenemia (E2, pmol/l) in the blood. E2/P was similar in all groups (p>0, 05). A pronounced expression of FOXA1 was noted in women with “thin” endometrium significantly more often (p<0.05) with various hormone-receptor characteristics of the endometrium (42% n=22 out of 52) compared with healthy participants (0%; n=0). Reduced FOXA2 expression in the uterine mucosa was significantly more often detected on 6–8 days after ovulation in women with "thin" endometrium (56% n=29 of 52) than in women with normal endometrial thickness, both in women from the comparison group and in healthy women from the control group (p<0.05). In a generalized analysis of the expression of FOX proteins in the endometrium on days 6–8 after ovulation, it was generally found that every second (50%; n=57 out of 114) women with a history of reproductive disorders (with a reduced and normal M-echo value) expression of proteomic markers differed from healthy women. In the case of "thin" endometrium, more than two thirds of patients (71%; n=37 out of 52) showed differences in endometrial expression of FOX proteins compared with women without a burdened reproductive history.
Conclusion. In the majority of women (71%) with a “thin” endometrium and a history of reproductive dysfunctions, the expression of FOX proteins in the endometrium differed from the control group. Overall, endometrial expression of FOX proteins, which is likely to be different from healthy women, in patients with reproductive dysfunctions of unknown origin is a significant predictor of reproductive failure. At the same time, such an isolated indicator as M-echo value <7 mm according to ultrasound data is not an absolute prognostic marker of endometrial receptivity disorders.
Keywords: endometrial receptivity, estrogen receptors, progesterone receptors, hypoplastic endometrium, FOX proteins, FOXA1, FOXA2, infertility, miscarriage
Материалы и методы. Проведено проспективное когортное сравнительное исследование. В основную группу исследования включены пациентки с «тонким» эндометрием (<7 мм по данным ультразвукового исследования – УЗИ в преовуляторные дни; n=52), в группу сравнения – женщины с нормальной величиной М-эхо (≥7 мм по данным УЗИ; n=62; женщины обеих групп с нарушениями репродукции неясного генеза), в контрольную – 16 здоровых фертильных женщин. Через 6–8 дней после овуляции выполняли аспирационную биопсию эндометрия, а также венепункцию с получением образца периферической крови для определения уровней половых стероидов (эстрадиола – E2 и прогестерона – P). Проводили сочетанное гистологическое и иммуногистохимическое исследование эндометриальных биоптатов.
Результаты. У всех женщин определены овуляторные значения прогестерона – P≥16,1 нмоль/л (6–8-й день после овуляции) и нормоэстрогенемия (Е2, пмоль/л) в крови. Е2/Р являлось сходным во всех группах (p>0,05). У женщин с «тонким» эндометрием достоверно чаще (p<0,05) отмечали выраженную экспрессию FOXA1 при различных гормон-рецепторных характеристиках эндометрия (42%; n=22 из 52) в сравнении со здоровыми участницами (0%; n=0). На 6–8-й день после овуляции сниженная экспрессия FOXA2 в слизистой тела матки достоверно чаще определялась у женщин с «тонким» эндометрием (56%; n=29 из 52), чем при нормальной толщине эндометрия, как у женщин из группы сравнения, так и у здоровых женщин из группы контроля (p<0,05). При обобщенном анализе экспрессии FOX-белков в эндометрии на 6–8-й день после овуляции в целом выявлено, что у каждой 2-й (50%; n=57 из 114) женщины с нарушениями репродукции в анамнезе (при сниженном и нормальном показателе М-эхо) экспрессия протеомных маркеров отличалась от здоровых женщин. В случае «тонкого» эндометрия более чем у 2/3 пациенток (71%; n=37 из 52) выявлены различия эндометриальной экспрессии FOX-белков по сравнению с женщинами без отягощенного репродуктивного анамнеза.
Заключение. У большинства (71%) женщин с «тонким» эндометрием и репродуктивными дисфункциями в анамнезе экспрессия FOX-белков в эндометрии отличалась от контрольной группы. В целом, вероятно, отличные от показателей у здоровых женщин варианты эндометриальной экспрессии FOX-белков у пациенток с репродуктивными дисфункциями неясного генеза являются существенными предикторами репродуктивных неудач. В то же время такой изолированный показатель, как величина М-эхо<7 мм по данным УЗИ, не является абсолютным прогностическим маркером нарушений рецептивности эндометрия.
Ключевые слова: рецептивность эндометрия, рецепторы эстрогенов, рецепторы прогестерона, гипопластический эндометрий, FOX-белки, FOXA1, FOXA2, бесплодие, невынашивание беременности
________________________________________________
Materials and methods. The prospective cohort comparative study was conducted. The main group included patients with "thin" endometrium (<7 mm according to ultrasound on preovulatory days; n=52), the comparison group consisted of women with normal endometrial thickness (≥7 mm according to ultrasound; n=62; women of both groups with reproductive dysfunctions of unknown reason), the control group included 16 healthy fertile women. Aspiration biopsy of the endometrium was performed on the 6–8 days after ovulation, as well as venipuncture to obtain a sample of peripheral blood to determine the levels of sex steroids (estradiol – E2 and progesterone – P).
A combined histological and immunohistochemical study of endometrial biopsies was performed.
Results. All women had ovulatory values of progesterone – P≥16.1 nmol/l (6–8 days after ovulation) and normoestrogenemia (E2, pmol/l) in the blood. E2/P was similar in all groups (p>0, 05). A pronounced expression of FOXA1 was noted in women with “thin” endometrium significantly more often (p<0.05) with various hormone-receptor characteristics of the endometrium (42% n=22 out of 52) compared with healthy participants (0%; n=0). Reduced FOXA2 expression in the uterine mucosa was significantly more often detected on 6–8 days after ovulation in women with "thin" endometrium (56% n=29 of 52) than in women with normal endometrial thickness, both in women from the comparison group and in healthy women from the control group (p<0.05). In a generalized analysis of the expression of FOX proteins in the endometrium on days 6–8 after ovulation, it was generally found that every second (50%; n=57 out of 114) women with a history of reproductive disorders (with a reduced and normal M-echo value) expression of proteomic markers differed from healthy women. In the case of "thin" endometrium, more than two thirds of patients (71%; n=37 out of 52) showed differences in endometrial expression of FOX proteins compared with women without a burdened reproductive history.
Conclusion. In the majority of women (71%) with a “thin” endometrium and a history of reproductive dysfunctions, the expression of FOX proteins in the endometrium differed from the control group. Overall, endometrial expression of FOX proteins, which is likely to be different from healthy women, in patients with reproductive dysfunctions of unknown origin is a significant predictor of reproductive failure. At the same time, such an isolated indicator as M-echo value <7 mm according to ultrasound data is not an absolute prognostic marker of endometrial receptivity disorders.
Keywords: endometrial receptivity, estrogen receptors, progesterone receptors, hypoplastic endometrium, FOX proteins, FOXA1, FOXA2, infertility, miscarriage
Полный текст
Список литературы
1. Женское бесплодие (современные подходы к диагностике и лечению). Клинические рекомендации (протокол лечения). М.: МЗ РФ, 2021 [Zhenskoie besplodiie (sovremennyie podkhody k diagnostike i lecheniiu). Klinicheskiie rekomendatsii (protokol lecheniia). Moscow: MZ RF, 2021 (in Russian)].
2. Recurrent pregnancy loss. ESHRE early Pregnancy Guideline Development Group Guideline of European Society of Human Reproduction and Embryology. 2023.
3. Пономаренко К.Ю. Характеристика гормон-рецепторного аппарата эндометрия у женщин с нарушениями репродуктивной функции: дис. … канд. мед. наук. СПб., 2018 [Ponomarenko KIu. Kharakteristika gormon-retseptornogo apparata endometriia u zhenshchin s narusheniiami reproduktivnoi funktsii: dis. … kand. med. nauk. Saint Petersburg, 2018 (in Russian)].
4. Попова М.В., Луцик В.В., Рыкова Д.В., и др. Тонкий эндометрий как причина репродуктивных потерь и неудачных попыток ЭКО (обзор литературы). Медико-социальные проблемы семьи. 2020;25(1) [Popova MV, Lutsik VV, Rykova DV, et al. Tonkii endometrii kak prichina reproduktivnykh poter' i neudachnykh popytok EKO (obzor literatury). Mediko-sotsial'nyie problemy sem'i. 2020;25(1) (in Russian)].
5. Оразов М.Р., Радзинский В.Е., Хамошина М.Б., и др. Тайны репродуктивных неудач: «тонкий» эндометрий. Оперативная гинекология. 2018;2(35):7-17 [Orazov MR, Radzinskii VE, Khamoshina MB, et al. Tainy reproduktivnykh neudach: “tonkii” endometrii. Operativnaia ginekologiia. 2018;2(35):7-17 (in Russian)].
6. Zhang J, Sun Y, Xu Y, et al. Effect of endometrium thickness on clinical outcomes in luteal phase short-acting GnRH-a long protocol and GnRH-Ant protocol. Front Endocrinol (Lausanne). 2021;12:578783. DOI:10.3389/fendo.2021.578783
7. Mouhayar Y, Franasiak JM, Sharara FI. Obstetrical complications of thin endometrium in assisted reproductive technologies: a systematic review. J Assist Reprod Genet. 2019;36(4):607-11. DOI:10.10007/s10815-019-01407-y
8. Fox C, Morin S, Jeong J-W, et al. Local and systemic factors and implantation: what is the evidence? Fertil Steril. 2016;105(4):873-84. DOI:10.1016/j.fertnstert.2016.02.018
9. Richard J. Introduction: Endometrial receptivity: evaluation, induction and inhibition. Fertil Steril. 2019;111:609-10. DOI:10.1016/j.fertnstert.2019.02.029
10. Кузьмина А.В. Характеристика протеомного уровня рецептивности эндометрия у женщин с нарушениями репродуктивной функции: дис. … канд. мед. наук. СПб, 2020 [Kuz'mina AV. Kharakteristika proteomnogo urovnya retseptivnosti endometriia u zhenshchin s narusheniiami reproduktivnoi funktsii: dis. … kand. med. nauk. Saint Petersburg, 2020 (in Russian)].
11. Мелкозерова О.А., Башмакова Н.В., Есарева А.В. Проблемы коммуникации эмбриона и эндометрия: маркеры нарушений и механизмы влияния. Российский вестник акушера-гинеколога. 2016;16(5):29-36 [Melkozerova OA, Bashmakova NV, Esareva AV. Problems of embryo/endometrium communication: Markers of dysfunction and mechanisms of action. Russian Bulletin of Obstetrician-Gynecologist. 2016;16(5):29-36 (in Russian)].
12. Шарфи Ю.Ж. Цитокины и факторы роста как маркеры имплантационной способности эндометрия в циклах экстракорпорального оплодотворения (ЭКО). Журнал акушерства и женских болезней. 2013;62(4):88-93 [Sharfi YuZh. Tsitokiny i faktory rosta kak markery implantatsionnoi sposobnosti endometriia v tsiklakh ekstrakorporal'nogo oplodotvoreniia (EKO). Zhurnal akusherstva i zhenskikh boleznei. 2013;62(4):88-93 (in Russian)].
13. Левиашвили М.М., Мишиева Н.Г., Назаренко Т.А., Коган Е.А. Лейкемия-ингибирующий фактор и рецептивность эндометрия. Проблемы репродукции. 2012;3:17-21 [Leviashvili MM, Mishieva NG, Nazarenko TA, Kogan EA. Leukemia inhibitory factor and endometrial receptivity. Russian Journal of Human Reproduction. 2012;3:17-21 (in Russian)].
14. Fu X, Pereira R, De Angelis C, et al. FOXA1 upregulation promotes enhancer and transcriptional reprogramming in endocrine-resistant breast cancer. Proc Natl Acad Sci USA. 2019;116:26823-34. DOI:10.1073/pnas.1911584116
15. Thorat MA, Marchio C, Morimiya A, et al. Forkhead box A1 expression in breast cancer is associated with luminal subtype and good prognosis. J Clin Pathol. 2008;61(3):327-32. DOI:10.1136/jcp.2007.052431
16. Yang YA, Yu J. Current perspectives on FOXA1 regulation of androgen receptor signaling and prostate cancer. Genes Dis. 2015;2(2):144-51. DOI:10.1016/j.gendis.2015.01.003
17. Kelleher AM, Peng W, Pru JK, et al. Forkhead box a2 (FOXA2) is essential for uterine function and fertility. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;114:1018-26. DOI:10.1073/pnas.1618433114
18. Kelleher A, Behura S, Burns G, et al. Integrative analysis of the forkhead box A2 (FOXA2) cistrome for the human endometrium. FASEB J. 2019;33(7):8543-54. DOI:10.1096/fj.201900013R
19. Cha J, Dey SK. Hunting for Fox(A2): Dual roles in female fertility. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;6:1226-8. DOI:10.1073/pnas.1620648114
20. Jeong JW, Kwak I, Lee KY, et al. Foxa2 is essential for mouse endometrial gland development and fertility. Biol Reprod. 2010;83(3):396-403. DOI:10.1095/biolreprod.109.083154
21. Аганезова Н.В., Аганезов С.С., Гогичашвили К.Э. Характеристики рецептивности эндометрия у женщин с различной толщиной эндометрия. Акушерство, Гинекология и Репродукция. 2022;16(2):108-21 [Aganezova NV, Aganezov SS, Gogichashvili KE. Characteristics of endometrial receptivity in women with different endometrial thickness. Obstetrics, Gynecology and Reproduction. 2022;16(2):108-21 (in Russian)].
22. Аганезов С.С., Эллиниди В.Н., Пономаренко К.Ю., и др. Особенности гормон-рецепторного взаимодействия в эндометрии при овуляторном менструальном цикле у женщин с нарушением репродуктивной функции. Вестник Российской военно-медицинской академии. 2018;20(2):63-7 [Aganezov SS, Ellinidi VN, Ponomarenko KIu, et al. Osobennosti gormon-retseptornogo vzaimodeystviia v endometrii pri ovuliatornom menstrual'nom tsikle u zhenshchin s narusheniiem reproduktivnoi funktsii. Vestnik Rossiiskoi voienno-meditsinskoi akademii. 2018;20(2):63-7 (in Russian)].
23. Sundström P. Establishment of a successful pregnancy following in-vitro fertilization with an endometrial thickness of no more than 4 mm. Human Reprod. 1998;13(6):1550-2. DOI:10.1093/humrep/13.6.1550
24. Check JH, Dietterich C, Check ML, Katz Y. Successful delivery despite conception with a maximal endometrial thickness of 4 mm. Clin Exp Obstet Gynecol. 2003;30(2-3):93-4.
25. Qiu M, Bao W, Wang J, et al. FOXA1 promotes tumor cell proliferation through AR involving the Notch pathway in endometrial cancer. BMC Cancer. 2014;14:78.
DOI:10.1186/1471-2407-14-78
2. Recurrent pregnancy loss. ESHRE early Pregnancy Guideline Development Group Guideline of European Society of Human Reproduction and Embryology. 2023.
3. Ponomarenko KIu. Kharakteristika gormon-retseptornogo apparata endometriia u zhenshchin s narusheniiami reproduktivnoi funktsii: dis. … kand. med. nauk. Saint Petersburg, 2018 (in Russian).
4. Popova MV, Lutsik VV, Rykova DV, et al. Tonkii endometrii kak prichina reproduktivnykh poter' i neudachnykh popytok EKO (obzor literatury). Mediko-sotsial'nyie problemy sem'i. 2020;25(1) (in Russian).
5. Orazov MR, Radzinskii VE, Khamoshina MB, et al. Tainy reproduktivnykh neudach: “tonkii” endometrii. Operativnaia ginekologiia. 2018;2(35):7-17 (in Russian).
6. Zhang J, Sun Y, Xu Y, et al. Effect of endometrium thickness on clinical outcomes in luteal phase short-acting GnRH-a long protocol and GnRH-Ant protocol. Front Endocrinol (Lausanne). 2021;12:578783. DOI:10.3389/fendo.2021.578783
7. Mouhayar Y, Franasiak JM, Sharara FI. Obstetrical complications of thin endometrium in assisted reproductive technologies: a systematic review. J Assist Reprod Genet. 2019;36(4):607-11. DOI:10.10007/s10815-019-01407-y
8. Fox C, Morin S, Jeong J-W, et al. Local and systemic factors and implantation: what is the evidence? Fertil Steril. 2016;105(4):873-84.
DOI:10.1016/j.fertnstert.2016.02.018
9. Richard J. Introduction: Endometrial receptivity: evaluation, induction and inhibition. Fertil Steril. 2019;111:609-10. DOI:10.1016/j.fertnstert.2019.02.029
10. Kuz'mina AV. Kharakteristika proteomnogo urovnya retseptivnosti endometriia u zhenshchin s narusheniiami reproduktivnoi funktsii: dis. … kand. med. nauk. Saint Petersburg, 2020 (in Russian).
11. Melkozerova OA, Bashmakova NV, Esareva AV. Problems of embryo/endometrium communication: Markers of dysfunction and mechanisms of action. Russian Bulletin of Obstetrician-Gynecologist. 2016;16(5):29-36 (in Russian).
12. Sharfi YuZh. Tsitokiny i faktory rosta kak markery implantatsionnoi sposobnosti endometriia v tsiklakh ekstrakorporal'nogo oplodotvoreniia (EKO). Zhurnal akusherstva i zhenskikh boleznei. 2013;62(4):88-93 (in Russian).
13. Leviashvili MM, Mishieva NG, Nazarenko TA, Kogan EA. Leukemia inhibitory factor and endometrial receptivity. Russian Journal of Human Reproduction. 2012;3:17-21 (in Russian).
14. Fu X, Pereira R, De Angelis C, et al. FOXA1 upregulation promotes enhancer and transcriptional reprogramming in endocrine-resistant breast cancer. Proc Natl Acad Sci USA. 2019;116:26823-34. DOI:10.1073/pnas.1911584116
15. Thorat MA, Marchio C, Morimiya A, et al. Forkhead box A1 expression in breast cancer is associated with luminal subtype and good prognosis. J Clin Pathol. 2008;61(3):327-32. DOI:10.1136/jcp.2007.052431
16. Yang YA, Yu J. Current perspectives on FOXA1 regulation of androgen receptor signaling and prostate cancer. Genes Dis. 2015;2(2):144-51.
DOI:10.1016/j.gendis.2015.01.003
17. Kelleher AM, Peng W, Pru JK, et al. Forkhead box a2 (FOXA2) is essential for uterine function and fertility. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;114:1018-26. DOI:10.1073/pnas.1618433114
18. Kelleher A, Behura S, Burns G, et al. Integrative analysis of the forkhead box A2 (FOXA2) cistrome for the human endometrium. FASEB J. 2019;33(7):8543-54. DOI:10.1096/fj.201900013R
19. Cha J, Dey SK. Hunting for Fox(A2): Dual roles in female fertility. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;6:1226-8. DOI:10.1073/pnas.1620648114
20. Jeong JW, Kwak I, Lee KY, et al. Foxa2 is essential for mouse endometrial gland development and fertility. Biol Reprod. 2010;83(3):396-403.
DOI:10.1095/biolreprod.109.083154
21. Aganezova NV, Aganezov SS, Gogichashvili KE. Characteristics of endometrial receptivity in women with different endometrial thickness. Obstetrics, Gynecology and Reproduction. 2022;16(2):108-21 (in Russian).
22. Aganezov SS, Ellinidi VN, Ponomarenko KIu, et al. Osobennosti gormon-retseptornogo vzaimodeystviia v endometrii pri ovuliatornom menstrual'nom tsikle u zhenshchin s narusheniiem reproduktivnoi funktsii. Vestnik Rossiiskoi voienno-meditsinskoi akademii. 2018;20(2):63-7 (in Russian).
23. Sundström P. Establishment of a successful pregnancy following in-vitro fertilization with an endometrial thickness of no more than 4 mm. Human Reprod. 1998;13(6):1550-2. DOI:10.1093/humrep/13.6.1550
24. Check JH, Dietterich C, Check ML, Katz Y. Successful delivery despite conception with a maximal endometrial thickness of 4 mm. Clin Exp Obstet Gynecol. 2003;30(2-3):93-4.
25. Qiu M, Bao W, Wang J, et al. FOXA1 promotes tumor cell proliferation through AR involving the Notch pathway in endometrial cancer. BMC Cancer. 2014;14:78.
DOI:10.1186/1471-2407-14-78
2. Recurrent pregnancy loss. ESHRE early Pregnancy Guideline Development Group Guideline of European Society of Human Reproduction and Embryology. 2023.
3. Пономаренко К.Ю. Характеристика гормон-рецепторного аппарата эндометрия у женщин с нарушениями репродуктивной функции: дис. … канд. мед. наук. СПб., 2018 [Ponomarenko KIu. Kharakteristika gormon-retseptornogo apparata endometriia u zhenshchin s narusheniiami reproduktivnoi funktsii: dis. … kand. med. nauk. Saint Petersburg, 2018 (in Russian)].
4. Попова М.В., Луцик В.В., Рыкова Д.В., и др. Тонкий эндометрий как причина репродуктивных потерь и неудачных попыток ЭКО (обзор литературы). Медико-социальные проблемы семьи. 2020;25(1) [Popova MV, Lutsik VV, Rykova DV, et al. Tonkii endometrii kak prichina reproduktivnykh poter' i neudachnykh popytok EKO (obzor literatury). Mediko-sotsial'nyie problemy sem'i. 2020;25(1) (in Russian)].
5. Оразов М.Р., Радзинский В.Е., Хамошина М.Б., и др. Тайны репродуктивных неудач: «тонкий» эндометрий. Оперативная гинекология. 2018;2(35):7-17 [Orazov MR, Radzinskii VE, Khamoshina MB, et al. Tainy reproduktivnykh neudach: “tonkii” endometrii. Operativnaia ginekologiia. 2018;2(35):7-17 (in Russian)].
6. Zhang J, Sun Y, Xu Y, et al. Effect of endometrium thickness on clinical outcomes in luteal phase short-acting GnRH-a long protocol and GnRH-Ant protocol. Front Endocrinol (Lausanne). 2021;12:578783. DOI:10.3389/fendo.2021.578783
7. Mouhayar Y, Franasiak JM, Sharara FI. Obstetrical complications of thin endometrium in assisted reproductive technologies: a systematic review. J Assist Reprod Genet. 2019;36(4):607-11. DOI:10.10007/s10815-019-01407-y
8. Fox C, Morin S, Jeong J-W, et al. Local and systemic factors and implantation: what is the evidence? Fertil Steril. 2016;105(4):873-84. DOI:10.1016/j.fertnstert.2016.02.018
9. Richard J. Introduction: Endometrial receptivity: evaluation, induction and inhibition. Fertil Steril. 2019;111:609-10. DOI:10.1016/j.fertnstert.2019.02.029
10. Кузьмина А.В. Характеристика протеомного уровня рецептивности эндометрия у женщин с нарушениями репродуктивной функции: дис. … канд. мед. наук. СПб, 2020 [Kuz'mina AV. Kharakteristika proteomnogo urovnya retseptivnosti endometriia u zhenshchin s narusheniiami reproduktivnoi funktsii: dis. … kand. med. nauk. Saint Petersburg, 2020 (in Russian)].
11. Мелкозерова О.А., Башмакова Н.В., Есарева А.В. Проблемы коммуникации эмбриона и эндометрия: маркеры нарушений и механизмы влияния. Российский вестник акушера-гинеколога. 2016;16(5):29-36 [Melkozerova OA, Bashmakova NV, Esareva AV. Problems of embryo/endometrium communication: Markers of dysfunction and mechanisms of action. Russian Bulletin of Obstetrician-Gynecologist. 2016;16(5):29-36 (in Russian)].
12. Шарфи Ю.Ж. Цитокины и факторы роста как маркеры имплантационной способности эндометрия в циклах экстракорпорального оплодотворения (ЭКО). Журнал акушерства и женских болезней. 2013;62(4):88-93 [Sharfi YuZh. Tsitokiny i faktory rosta kak markery implantatsionnoi sposobnosti endometriia v tsiklakh ekstrakorporal'nogo oplodotvoreniia (EKO). Zhurnal akusherstva i zhenskikh boleznei. 2013;62(4):88-93 (in Russian)].
13. Левиашвили М.М., Мишиева Н.Г., Назаренко Т.А., Коган Е.А. Лейкемия-ингибирующий фактор и рецептивность эндометрия. Проблемы репродукции. 2012;3:17-21 [Leviashvili MM, Mishieva NG, Nazarenko TA, Kogan EA. Leukemia inhibitory factor and endometrial receptivity. Russian Journal of Human Reproduction. 2012;3:17-21 (in Russian)].
14. Fu X, Pereira R, De Angelis C, et al. FOXA1 upregulation promotes enhancer and transcriptional reprogramming in endocrine-resistant breast cancer. Proc Natl Acad Sci USA. 2019;116:26823-34. DOI:10.1073/pnas.1911584116
15. Thorat MA, Marchio C, Morimiya A, et al. Forkhead box A1 expression in breast cancer is associated with luminal subtype and good prognosis. J Clin Pathol. 2008;61(3):327-32. DOI:10.1136/jcp.2007.052431
16. Yang YA, Yu J. Current perspectives on FOXA1 regulation of androgen receptor signaling and prostate cancer. Genes Dis. 2015;2(2):144-51. DOI:10.1016/j.gendis.2015.01.003
17. Kelleher AM, Peng W, Pru JK, et al. Forkhead box a2 (FOXA2) is essential for uterine function and fertility. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;114:1018-26. DOI:10.1073/pnas.1618433114
18. Kelleher A, Behura S, Burns G, et al. Integrative analysis of the forkhead box A2 (FOXA2) cistrome for the human endometrium. FASEB J. 2019;33(7):8543-54. DOI:10.1096/fj.201900013R
19. Cha J, Dey SK. Hunting for Fox(A2): Dual roles in female fertility. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;6:1226-8. DOI:10.1073/pnas.1620648114
20. Jeong JW, Kwak I, Lee KY, et al. Foxa2 is essential for mouse endometrial gland development and fertility. Biol Reprod. 2010;83(3):396-403. DOI:10.1095/biolreprod.109.083154
21. Аганезова Н.В., Аганезов С.С., Гогичашвили К.Э. Характеристики рецептивности эндометрия у женщин с различной толщиной эндометрия. Акушерство, Гинекология и Репродукция. 2022;16(2):108-21 [Aganezova NV, Aganezov SS, Gogichashvili KE. Characteristics of endometrial receptivity in women with different endometrial thickness. Obstetrics, Gynecology and Reproduction. 2022;16(2):108-21 (in Russian)].
22. Аганезов С.С., Эллиниди В.Н., Пономаренко К.Ю., и др. Особенности гормон-рецепторного взаимодействия в эндометрии при овуляторном менструальном цикле у женщин с нарушением репродуктивной функции. Вестник Российской военно-медицинской академии. 2018;20(2):63-7 [Aganezov SS, Ellinidi VN, Ponomarenko KIu, et al. Osobennosti gormon-retseptornogo vzaimodeystviia v endometrii pri ovuliatornom menstrual'nom tsikle u zhenshchin s narusheniiem reproduktivnoi funktsii. Vestnik Rossiiskoi voienno-meditsinskoi akademii. 2018;20(2):63-7 (in Russian)].
23. Sundström P. Establishment of a successful pregnancy following in-vitro fertilization with an endometrial thickness of no more than 4 mm. Human Reprod. 1998;13(6):1550-2. DOI:10.1093/humrep/13.6.1550
24. Check JH, Dietterich C, Check ML, Katz Y. Successful delivery despite conception with a maximal endometrial thickness of 4 mm. Clin Exp Obstet Gynecol. 2003;30(2-3):93-4.
25. Qiu M, Bao W, Wang J, et al. FOXA1 promotes tumor cell proliferation through AR involving the Notch pathway in endometrial cancer. BMC Cancer. 2014;14:78.
DOI:10.1186/1471-2407-14-78
________________________________________________
2. Recurrent pregnancy loss. ESHRE early Pregnancy Guideline Development Group Guideline of European Society of Human Reproduction and Embryology. 2023.
3. Ponomarenko KIu. Kharakteristika gormon-retseptornogo apparata endometriia u zhenshchin s narusheniiami reproduktivnoi funktsii: dis. … kand. med. nauk. Saint Petersburg, 2018 (in Russian).
4. Popova MV, Lutsik VV, Rykova DV, et al. Tonkii endometrii kak prichina reproduktivnykh poter' i neudachnykh popytok EKO (obzor literatury). Mediko-sotsial'nyie problemy sem'i. 2020;25(1) (in Russian).
5. Orazov MR, Radzinskii VE, Khamoshina MB, et al. Tainy reproduktivnykh neudach: “tonkii” endometrii. Operativnaia ginekologiia. 2018;2(35):7-17 (in Russian).
6. Zhang J, Sun Y, Xu Y, et al. Effect of endometrium thickness on clinical outcomes in luteal phase short-acting GnRH-a long protocol and GnRH-Ant protocol. Front Endocrinol (Lausanne). 2021;12:578783. DOI:10.3389/fendo.2021.578783
7. Mouhayar Y, Franasiak JM, Sharara FI. Obstetrical complications of thin endometrium in assisted reproductive technologies: a systematic review. J Assist Reprod Genet. 2019;36(4):607-11. DOI:10.10007/s10815-019-01407-y
8. Fox C, Morin S, Jeong J-W, et al. Local and systemic factors and implantation: what is the evidence? Fertil Steril. 2016;105(4):873-84.
DOI:10.1016/j.fertnstert.2016.02.018
9. Richard J. Introduction: Endometrial receptivity: evaluation, induction and inhibition. Fertil Steril. 2019;111:609-10. DOI:10.1016/j.fertnstert.2019.02.029
10. Kuz'mina AV. Kharakteristika proteomnogo urovnya retseptivnosti endometriia u zhenshchin s narusheniiami reproduktivnoi funktsii: dis. … kand. med. nauk. Saint Petersburg, 2020 (in Russian).
11. Melkozerova OA, Bashmakova NV, Esareva AV. Problems of embryo/endometrium communication: Markers of dysfunction and mechanisms of action. Russian Bulletin of Obstetrician-Gynecologist. 2016;16(5):29-36 (in Russian).
12. Sharfi YuZh. Tsitokiny i faktory rosta kak markery implantatsionnoi sposobnosti endometriia v tsiklakh ekstrakorporal'nogo oplodotvoreniia (EKO). Zhurnal akusherstva i zhenskikh boleznei. 2013;62(4):88-93 (in Russian).
13. Leviashvili MM, Mishieva NG, Nazarenko TA, Kogan EA. Leukemia inhibitory factor and endometrial receptivity. Russian Journal of Human Reproduction. 2012;3:17-21 (in Russian).
14. Fu X, Pereira R, De Angelis C, et al. FOXA1 upregulation promotes enhancer and transcriptional reprogramming in endocrine-resistant breast cancer. Proc Natl Acad Sci USA. 2019;116:26823-34. DOI:10.1073/pnas.1911584116
15. Thorat MA, Marchio C, Morimiya A, et al. Forkhead box A1 expression in breast cancer is associated with luminal subtype and good prognosis. J Clin Pathol. 2008;61(3):327-32. DOI:10.1136/jcp.2007.052431
16. Yang YA, Yu J. Current perspectives on FOXA1 regulation of androgen receptor signaling and prostate cancer. Genes Dis. 2015;2(2):144-51.
DOI:10.1016/j.gendis.2015.01.003
17. Kelleher AM, Peng W, Pru JK, et al. Forkhead box a2 (FOXA2) is essential for uterine function and fertility. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;114:1018-26. DOI:10.1073/pnas.1618433114
18. Kelleher A, Behura S, Burns G, et al. Integrative analysis of the forkhead box A2 (FOXA2) cistrome for the human endometrium. FASEB J. 2019;33(7):8543-54. DOI:10.1096/fj.201900013R
19. Cha J, Dey SK. Hunting for Fox(A2): Dual roles in female fertility. Proc Natl Acad Sci USA. 2017;6:1226-8. DOI:10.1073/pnas.1620648114
20. Jeong JW, Kwak I, Lee KY, et al. Foxa2 is essential for mouse endometrial gland development and fertility. Biol Reprod. 2010;83(3):396-403.
DOI:10.1095/biolreprod.109.083154
21. Aganezova NV, Aganezov SS, Gogichashvili KE. Characteristics of endometrial receptivity in women with different endometrial thickness. Obstetrics, Gynecology and Reproduction. 2022;16(2):108-21 (in Russian).
22. Aganezov SS, Ellinidi VN, Ponomarenko KIu, et al. Osobennosti gormon-retseptornogo vzaimodeystviia v endometrii pri ovuliatornom menstrual'nom tsikle u zhenshchin s narusheniiem reproduktivnoi funktsii. Vestnik Rossiiskoi voienno-meditsinskoi akademii. 2018;20(2):63-7 (in Russian).
23. Sundström P. Establishment of a successful pregnancy following in-vitro fertilization with an endometrial thickness of no more than 4 mm. Human Reprod. 1998;13(6):1550-2. DOI:10.1093/humrep/13.6.1550
24. Check JH, Dietterich C, Check ML, Katz Y. Successful delivery despite conception with a maximal endometrial thickness of 4 mm. Clin Exp Obstet Gynecol. 2003;30(2-3):93-4.
25. Qiu M, Bao W, Wang J, et al. FOXA1 promotes tumor cell proliferation through AR involving the Notch pathway in endometrial cancer. BMC Cancer. 2014;14:78.
DOI:10.1186/1471-2407-14-78
Авторы
Н.В. Аганезова*1, С.С. Аганезов1, К.Э. Гогичашвили1, А.С. Артемьева2, А.О. Нюганен2
1ФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова» Минздрава России, Санкт-Петербург, Россия;
2ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Петрова» Минздрава России, Санкт-Петербург, Россия
*aganezova@mail.ru
1Mechnikov North-Western State Medical University, Saint Petersburg, Russia;
2Petrov National Medical Research Center of Oncology, Saint Petersburg, Russia
*aganezova@mail.ru
1ФГБОУ ВО «Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова» Минздрава России, Санкт-Петербург, Россия;
2ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр онкологии им. Н.Н. Петрова» Минздрава России, Санкт-Петербург, Россия
*aganezova@mail.ru
________________________________________________
1Mechnikov North-Western State Medical University, Saint Petersburg, Russia;
2Petrov National Medical Research Center of Oncology, Saint Petersburg, Russia
*aganezova@mail.ru
Цель портала OmniDoctor – предоставление профессиональной информации врачам, провизорам и фармацевтам.